Investigation of Plant Growth Promoting Traits of Microflora Isolated from Periphyton in Paddy Field of Gilan province

Authors

1 PhD Student of Soil Biology & Biotechnology Department of Soil Sciences College of Agriculture & Natural Resources University of Tehran, Karaj, Iran

2 Soli Science and Engineering, College of Agriculture & Natural Resources, University of Tehran, Karaj-Iran

3 Assistant professor, Alzahra University

4 Soil and Water Research Institute of Iran

Abstract

To date, no research has been done on the role of periphyton in paddy fields, especially on phosphate solubilizing ability of bacteria and fungi isolated from the biofilm. The aim of this study was to investigate the phosphate solubilizing ability and some other plant growth promoting (PGP) traits of bacteria and fungi isolated from the periphyton sampled from 20 paddy fields in Guilan province. In this study, 44 bacterial isolates and 32 fungal isolates capable of solubilizing phosphate were isolated. Among the microbial isolates, effective 10 bacterial isolates and 5 fungal isolates were selected for additional tests. The results showed that bacterial isolates 13B25 and 6B11, with the highest phosphate solubilization, solubilized 354 and 327.3 mg P l-1, respectively. The ability to produce siderophore (based on HD / CD index) by isolate 13B25 and 6B11 was equal to 3.2 and 3.4, respectively, with a significant increase (p < 0.001) compared to other isolates. The production of indole-3-acetic acid by the isolates 13B25 and 6B11 was 175.3 and 205.7 μg ml-1, respectively. Among the fungal isolates, two isolates, 6F11 and 8F12, were the best in PGP traits. The solubilization content of phosphorus by these two fungal isolates was 742 and 818 mg l-1, respectively. The results of molecular identification of effective bacterial isolates showed that 13B25 and 6B11 were most similar to Bacillus cereus and Acinetobacter calcoaceticus, respectively. In addition, fungal isolates 6F9 and 8F12 were most similar to Talaromyces minioluteu and Talaromyces stipitatus, respectively.

Keywords

Full Text

زمین­های غرقابی امکاناتی مانند کمک به خود-پاکسازی[1] اکوسیستم و تأمین غذا برای بشر فراهم می­کنند (مور و همکاران 2017؛ ژانگ و همکاران 2017). برای مثال، شالیزارها با سطح زیر کشت 159 میلیون هکتار غذای بیش از نیمی از جمعیت دنیا را فراهم می­کنند (بی نام 2008). تولید پایدار برنج به ویژگی‎های فیزیکی محیط رشد، تغییرات آب و هوایی، جمعیت میکروبی و جریان بهینه مواد غذایی و آب بستگی دارد (کیائو و همکاران 2012). کارایی مصرف کودهای شیمیایی در شالیزارها کم بوده به طوری که کارایی مصرف نیتروژن حدود 35-30 درصد و این مقدار برای فسفر تنها حدود 20-10 درصد می­باشد (ژو و همکاران 2014). برخلاف خشکی­ها تشکیل زمین های غرقاب مصنوعی مانند شالیزارها با تغییر شرایط اکسید-احیا همراه است، که با فرآیندهای زیست محیطی مانند نیتریفیکاسیون، دنیتریفیکاسیون و رسوب فلزات اکسیدی در ارتباط است (سو و همکاران 2017). عموماً، آزادسازی فسفر از خاک به آب سطحی (که منجر به آبشویی و هدررفت فسفر می‎شود) و رسوب فسفر (به شکل‎های فسفات آهن، فسفات آلومنیوم و  فسفات کلسیم) از عواملی هستند که باعث کاهش کارآیی مصرف این عنصر غذایی در شالیزارها می­شوند (لو و همکاران a2016؛ وو و همکاران 2016). در نتیجه، هر ساله مقادیر زیادی از انواع کودهای شیمیایی در شالیزارها با هدف افزایش عملکرد برنج استفاده می­شود (چائون و همکاران 2017؛ وو و همکاران 2016). این امر اغلب باعث بالا بردن مقدار مصرف کود در شالیزارها می­شود که منجر به مشکلاتی نظیر آلودگی با منبع غیرنقطه­ای[2] (فراگیر)، آلودگی آب­های زیر زمینی، آزادسازی مواد شیمیایی ناخواسته و فلزات سنگین سمی در محیط آبی، اثرات منفی بر زندگی ماهی و دیگر آبزیان، کاهش کیفیت خاک، آسیب به ریشه گیاه و در نهایت کاهش محصول می شود (چو و همکاران 2016؛ هوانگ و همکاران 2014). به دلیل مشکلات زیادی که در کنترل تخلیه عناصر غذایی در شالیزارها وجود دارد، بهبود کارآیی مصرف عناصر غذایی یک نیاز فوری برای تامین پایدار نیاز غذایی گیاه و کاهش فراگیر آلودگی از این اکوسیستم ها است.

فسفر یکی از مهم­ترین عناصر غذایی برای رشد، توسعه و عملکرد گیاه می­باشد. متاسفانه، فسفر در خاک تحرک کمی دارد و اکثر خاک­ها با کمبود فسفر برای تولید بهینه محصول مواجه هستند (تاکاشی و انور 2007). اکثر خاک­ها مقدار فسفر کل بالایی دارند (به طور میانگین 05/0 درصد)، و تنها 1/0 درصد از این مقدار برای گیاه قابل دسترس می­باشد (ژو و همکاران 1992). تخمین زده می­شود که 75 درصد کودهای فسفاته به کاربرده شده در خاک ­های آهکی به فرم فسفات کلسیم (Ca-P) و در  خاک­های اسیدی به فرم فسفات آهن و آلومینیم (Fe-P، Al-P) رسوب می­کند (جایشیر و همکاران2011).  یکی از راه­های اقتصادی و کم هزینه برای غلبه بر این مشکل،  استفاده از ریزجانداران با توان  انحلال فسفات در خاک می­باشد (کاپنتر و همکاران 2008).  بر طبق مطالعات گذشته مشخص شده است که ریزجانداران ریزوسفری در شالیزارها پتانسیل خوبی در حلالیت فسفات های نامحلول دارند (اوایس و همکاران 2017).

 عموماً، بیشتر تحقیقات انجام شده روی جامعه میکروبی محرک رشد گیاه در شالیزارها تنها بر دو فاز آبی و خاکی متمرکز بوده است و اهمیت جامعه میکروبی بین آنها به عنوان سومین فاز در این اراضی نادیده یا دست کم گرفته  شده است (لو و همکاران 2017). جلبک­های رشته­ای با پیوستن به سطح خاک/ رسوب و اجتماع آن با باکتری، قارچ و دیگر میکرو و مزوارگانیسم­های خاک (مثلا پروتوزا و متازوا) لایه­ای را تشکیل می­دهد که به عنوان لایه زیستی پریفایتیک[3] شناخته می­شود (لیو و همکاران 2017؛ وو و همکاران 2016). پریفایتون به عنوان یک جامعه زیستی که عمدتاً از اجزاء فتواتوتروف تشکیل شده است، می تواند مقدار زیادی از مواد غذایی را جذب کند، آنزیم­های خارج سلولی مختلفی تولید کند و اسیدیته و شرایط رداکس را از طریق مصرف دی‎اکسید کربن و آزاد سازی اکسیژن در طی فرآیند فتوسنتز تغییر ­دهد (لیو و همکاران 2016؛ الوود و همکاران 2012). این موضوع اثبات شده که نقش اصلی لایه زیستی[4] پریفایتون تشکیل شده در برکه ها تنظیم  کننده چرخه عناصر غذایی و جریان انرژی است و لذا به عنوان یک بافر زیستی برای رسوب و آزادسازی فسفر بوده و در واقع بعنوان یک مخزن / منبع عناصر غذایی بین خاک و لایه غرقاب بالای آن عمل می کند (سو و همکاران 2017؛ سینگ و همکاران 2017).  با این حال، نقش لایه پریفایتیک در تسهیل انتقال مواد غذایی در زمین­های غرقاب مصنوعی مانند شالیزارها معمولاً نادیده و یا دست کم گرفته شده  و نقش ویژه این لایه زیستی در تنظیم استفاده از نیتروژن و فسفر در این اراضی به ندرت گزارش شده است (وو و همکاران 2016). پریفایتون به دلیل حضور میکرو فلور حل کننده فسفات قادر است فسفر را به شکل معدنی و قابل جذب گیاه تبدیل نماید (لو و همکاران b2016؛ الوود و همکاران 2012؛ اینگلت و همکاران 2004). ریزجانداران حل­کننده فسفر با مکانیسم‌های مختلف از جمله تولید اسید­های آلی مانند گلوکونیک، الفا-کتوگلوکونیک[5]، اگزالیک، سیتریک، استیک، سیتریک و سوکسونیک اسید و همچنین تولید H+ باعث افزایش حلالیت کانی­ها در خاک و فراهمی فسفر برای گیاه می‎شوند (منا و همکاران 2016؛ رودریگز و فراگا 1999). از جمله میکروفلور حل کننده فسفات در خاک می­توان به باکتری­های Pseudomonas، Bacillus و Klebsiella و قارچ­های Penicillium و Aspergillus اشاره کرد (مناو همکاران 2015؛ شانور و همکاران 2014؛ ویرال و همکاران 2011؛ فرهات و همکاران 2009). میکروفلور محرک رشد گیاه با مکانسیم­های دیگری مانند تولید فیتوهورمون­ها مانند ایندول استیک اسید (IAA) (مناز و لازرویت 2006؛ پتن و گلیک 2002) و ترشح سیدروفور (چایارن و همکاران 2009؛ لیم و همکاران 1999) به رشد گیاه کمک می­کنند. مطالعات گذشته نشان می‏دهد که جدایه‏های حل کننده فسفات، دارای سایر صفات محرک رشدی نیز می‏باشند، بر اساس یافته‌های علمی، باکتری‏های محرک رشد گیاه احتمالا با بیش از یک مکانیسم عمل می‌کنند (شارما و همکاران2013)؛ و عقیده بر این است که ریزسازواره‏های حل کننده فسفات، به طور هم زمان دارای پتانسیل کنترل عوامل بیماری‎زای گیاهی و همچنین افزایش رشد گیاه از طریق تولید سیدروفور و IAA هستند (شارما و همکاران2013). تا کنون در لایه زیستی پریفایتون نقش میکرو فلور محرک رشد گیاه (PGPR[6]) به ویژه باکتری‎ها و قارچ‎های حل کننده فسفات کمتر بررسی شده است. بنابراین هدف این مطالعه جداسازی و خالص سازی باکتری ها و قارچ های لایه زیستی پریفایتون و مطالعه خصوصیت حل کننده گی فسفات در وهله اول و دیگر ویژگی های محرک رشد گیاه آنها  و انتخاب جدایه های برتر می باشد، تا با توجه به امکان کشت و تکثیر، پریفایتون در شرایط آزمایشگاهی از پتانسیل این لایه زیستی پس از مطالعات بیشتر گلخانه و مزرعه ای، نهایتا به عنوان یک کود زیستی  فسفره غنی از میکرو فلور محرک رشد در شرایط مزرعه و بهبود شرایط تغذیه ای و عملکرد محصول برنج استفاده گردد.

 

[1] Self-purification

[2] Non-Point Source (NPS)

[3] Periphytic biofilm

[4] Biofilm

[5] α-ketogluconic acid

[6] Plant Growth Promoting Bacteria

References

Acevedo E, Galindo-Castañeda T, Prada F, Navia M and Romero HM, 2014. Phosphate-solubilizing microorganisms associated with the rhizosphere of oil palm (Elaeis guineensis Jacq.) in Colombia. Applied Soil Ecology 80: 26-33.
Adhikari P and Pandey A, 2019. Phosphate solubilization potential of endophytic fungi isolated from Taxus wallichiana Zucc. Roots. Rhizosphere 9: 2-9.
Anonymous, 2008. Methodology for the Measurement of Food Deprivation: Updating the minimum dietary energy requirements. FAO: Rome.
Arvieu JC, Leprince F and Plassard C, 2003. Release of oxalate and protons by ectomycorrhizal fungi in response to P-deficiency and calcium carbonate in nutrient solution. Annals of Forest Science 60: 815-821.
Awais M, Tariq M, Ali A, Ali Q, Khan A, Tabassum B, Nasir IA and Husnain T, 2017. Isolation, characterization and inter-relationship of phosphate solubilizing bacteria from the rhizosphere of sugarcane and rice. Biocatalysis and Agricultural Biotechnology 11: 312-321.
Azim M, 2009. Photosynthetic Periphyton and Surfaces. Encyclopedia of Inland Waters, Academic Press.
Banik S and Dey B, 1983. Phosphate-solubilizing potentiality of the microorganisms capable of utilizing aluminium phosphate as a sole phosphate source. Zentralblatt fuer Mikrobiologie 138: 17-23.
Bar-Yosef B, Rogers R, Wolfram J and Richman E, 1999. Pseudomonas cepacia–mediated rock phosphate solubilization in kaolinite and montmorillonite suspensions. Soil Science Society of America Journal 63: 1703-1708.
Bose A, Shah D and Keharia H, 2013. Production of indole-3-acetic-acid (IAA) by the white rot fungus Pleurotus ostreatus under submerged condition of Jatropha seedcake. Mycology 4: 103-11.1.
Carpenter SR, 2008. Phosphorus control is critical to mitigating eutrophication. Proceedings of the National Academy of Sciences 105: 11039-11040.
Chaiharn M and Lumyong S, 2009. Phosphate solubilization potential and stress tolerance of rhizobacteria from rice soil in Northern Thailand. World Journal of Microbiology and Biotechnology 25: 305-314.
Chaiharn M and Lumyong S, 2011. Screening and optimization of indole-3-acetic acid production and phosphate solubilization from rhizobacteria aimed at improving plant growth. Current Microbiology 62: 173-181.
Chaiharn M, Chunhaleuchanon S and Lumyong S, 2009. Screening siderophore producing bacteria as potential biological control agent for fungal rice pathogens in Thailand. World Journal of Microbiology and Biotechnology 25: 1919-1928.
Chauhan BS, Jabran K and Mahajan G, 2017. Rice Production Worldwide. Springer.
Cho M, Jang T, Jang JR and Yoon CG, 2016. Development of agricultural non‐point source pollution reduction measures in Korea. Irrigation and Drainage 65: 94-101.
Collavino MM, Sansberro PA, Mroginski LA and Aguilar OM, 2010. Comparison of in vitro solubilization activity of diverse phosphate-solubilizing bacteria native to acid soil and their ability to promote Phaseolus vulgaris growth. Biology and Fertility of Soils 46: 727-738.
Delvasto P, Valverde A, Ballester A, Munoz J, González F, Blázquez M, Igual J and García-Balboa C, 2008. Diversity and activity of phosphate bioleaching bacteria from a high-phosphorus iron ore. Hydrometallurgy 92: 124-129.
Ellwood NT, Di Pippo F and Albertano P, 2012. Phosphatase activities of cultured phototrophic biofilms. Water Research 46: 378-386.
Emami S, Alikhani HA, Pourbabaei AA, Etesami H, Motashare Zadeh B and Sarmadian F, 2018. Improved growth and nutrient acquisition of wheat genotypes in phosphorus deficient soils by plant growth-promoting rhizospheric and endophytic bacteria. Soil Science and Plant Nutrition 64: 719-727.
Farhat MB, Farhat A, Bejar W, Kammoun R, Bouchaala K, Fourati A, Antoun H, Bejar S and Chouayekh H, 2009. Characterization of the mineral phosphate solubilizing activity of Serratia marcescens CTM 50650 isolated from the phosphate mine of Gafsa. Archives of Microbiology 191: 815-824.
Goldstein AH, 2007. Future trends in research on microbial phosphate solubilization: one hundred years of insolubility, Pp. 91-96, First International Meeting on Microbial Phosphate Solubilization, Springer.
Goldstein AH, Rogers RD and Mead G, 1993. Mining by microbe. Bio/Technology 11: 1250-1254.
Gronewold AD and Wolpert RL, 2008. Modeling the relationship between most probable number (MPN) and colony-forming unit (CFU) estimates of fecal coliform concentration. Water Research 42: 3327-3334.
Gulati A, Sharma N, Vyas P, Sood S, Rahi P, Pathania V and Prasad R, 2010. Organic acid production and plant growth promotion as a function of phosphate solubilization by Acinetobacter rhizosphaerae strain BIHB 723 isolated from the cold deserts of the trans-Himalayas. Archives of Microbiology 192: 975-983.
Henri F, Laurette NN, Annette D, John Q, Wolfgang M, Francois-Xavier E and Dieudonne N, 2008. Solubilization of inorganic phosphates and plant growth promotion by strains of Pseudomonas fluorescens isolated from acidic soils of Cameroon. African Journal of Microbiology Research 2: 171-178.
Huang Nb, Su BL, Li RR, Yang WZ and Shen MM, 2014. A field-scale observation method for non-point source pollution of paddy fields. Agricultural Water Management 146: 305-313.
Inglett P, Reddy K and McCormick P, 2004. Periphyton chemistry and nitrogenase activity in a northern Everglades ecosystem. Biogeochemistry 67: 213-233.
Jayashree S, Vadivukkarasi P, Anand K, Kato Y and Seshadri S, 2011. Evaluation of pink-pigmented facultative methylotrophic bacteria for phosphate solubilization. Archives of Microbiology 193: 543-552.
Jiang H, Dong H, Zhang G, Yu B, Chapman LR and Fields MW, 2006. Microbial diversity in water and sediment of Lake Chaka, an athalassohaline lake in northwestern China. Applied and Environmental Microbiology 72: 3832-3845.
Jurinak J, Dudley L, Allen M and Knight W, 1986. The role of calcium oxalate in the availability of phosphorus in soils of semiarid regions: a thermodynamic study. Soil Science 142: 255-261.
Karaffa L and Kubicek CP, 2003. Aspergillus niger citric acid accumulation: do we understand this well working black box? Applied Microbiology and Biotechnology 61: 189-196.
Lavadia M, Dagamac N and de la Cruz T, 2017. Diversity and biofilm inhibition activities of algicolous fungi collected from two remote islands of the Philippine archipelago. Current Research on Environment and Applied Mycology 7: 309-321.
Lee YK, Kwon KK, Cho KH, Kim HW, Park JH and Lee HK, 2003. Culture and identification of bacteria from marine biofilms. The Journal of Microbiology 41: 183-188.
Lee YM, Cho KH, Hwang K, Kim EH, Kim M, Hong SG and Lee HK, 2016. Succession of bacterial community structure during the early stage of biofilm development in the Antarctic marine environment. Korean Journal of Microbiology 52: 49-58.
Li Z, Bai T, Dai L, Wang F, Tao J, Meng S, Hu Y, Wang S and Hu S, 2016. A study of organic acid production in contrasts between two phosphate solubilizing fungi: Penicillium oxalicum and Aspergillus niger. Scientific Reports 6: 1-8.
Lim HS, Lee JM and Kim SD, 1999. Role of siderophore in biological control of Fusarium solani by Pseudomonas fluorescens GL20. The Korean Society for Microbiology and Biotechnology 47-58.
Lin TF, Huang HI, Shen FT and Young CC, 2006. The protons of gluconic acid are the major factor responsible for the dissolution of tricalcium phosphate by Burkholderia cepacia CC-Al74. Bioresource Technology 97: 957-960.
Liu J, Liu W, Wang F, Kerr P and Wu Y, 2016. Redox zones stratification and the microbial community characteristics in a periphyton bioreactor. Bioresource Technology 204: 114-121.
Liu J, Wu Y, Wu C, Muylaert K, Vyverman W, Yu HQ, Muñoz R and Rittmann B, 2017. Advanced nutrient removal from surface water by a consortium of attached microalgae and bacteria: a review. Bioresource Technology 241: 1127-1137.
Lu H, Feng Y, Wu Y, Yang L and Shao H, 2016a. Phototrophic periphyton techniques combine phosphorous removal and recovery for sustainable salt-soil zone. Science of the Total Environment 568: 838-844.
Lu H, Liu J, Kerr PG, Shao H and Wu Y, 2017. The effect of periphyton on seed germination and seedling growth of rice (Oryza sativa) in paddy area. Science of the Total Environment 578: 74-80.
Lu H, Wan J, Li J, Shao H and Wu Y, 2016b. Periphytic biofilm: A buffer for phosphorus precipitation and release between sediments and water. Chemosphere 144: 2058-2064.
Meena VS, Maurya BR, Verma JP and Meena RS, 2016. Potassium Solubilizing Microorganisms for Sustainable Agriculture, Springer.
Meena VS, Maurya BR, Verma JP, Aeron A, Kumar A, Kim K and Bajpai VK, 2015. Potassium solubilizing rhizobacteria (KSR): isolation, identification, and K-release dynamics from waste mica. Ecological Engineering 81: 340-347.
Mehnaz S and Lazarovits G, 2006. Inoculation effects of Pseudomonas putida, Gluconacetobacter azotocaptans, and Azospirillum lipoferum on corn plant growth under greenhouse conditions. Microbial Ecology 51: 326-335.
Moor H, Rydin H, Hylander K, Nilsson MB, Lindborg R and Norberg J, 2017. Towards a trait‐based ecology of wetland vegetation. Journal of Ecology 105: 1623-1635.
Park KH, Lee OM, Jung HI, Jeong JH, Jeon YD, Hwang DY, Lee CY and Son HJ, 2010. Rapid solubilization of insoluble phosphate by a novel environmental stress-tolerant Burkholderia vietnamiensis M6 isolated from ginseng rhizospheric soil. Applied Microbiology and Biotechnology 86: 947-955.
Patten CL and Glick BR, 1996. Bacterial biosynthesis of indole-3-acetic acid. Canadian Journal of Microbiology 42: 207-220.
Patten CL and Glick BR, 2002. Role of Pseudomonas putida indoleacetic acid in development of the host plant root system. Applied and Environmental Microbiology 68: 3795-3801.
Paul N and Rao WS, 1971. Phosphate-dissolving bacteria in the rhizosphere of some cultivated legumes. Plant and Soil 35: 127-132.
Peek ME, Bhatnagar A, McCarty NA and Zughaier SM, 2012. Pyoverdine, the major siderophore in Pseudomonas aeruginosa, evades NGAL recognition. Interdisciplinary Perspectives on Infectious Diseases.
Plassard C, Louche J, Arif Ali M, Sauvage FX, Legname E and Duchemin M, 2009. Ectomycorrhizal fungi and mobilisation of organic phosphorus from forest soil: Novel data and actual role. Geochimica et Cosmochimica Acta Supplement 73: A1033.
Qiao J, Yang L, Yan T, Xue F and Zhao D, 2012. Nitrogen fertilizer reduction in rice production for two consecutive years in the Taihu Lake area. Agriculture, Ecosystems and Environment 146: 103-112.
Rajput MS, Iyer B, Pandya M, Jog R, Kumar N and Rajkumar S, 2015. Derepression of mineral phosphate solubilization phenotype by insertional inactivation of iclR in Klebsiella pneumoniae. PloS one 10.
Rajput MS, Kumar GN and Rajkumar S, 2013. Repression of oxalic acid-mediated mineral phosphate solubilization in rhizospheric isolates of Klebsiella pneumoniae by succinate. Archives of Microbiology 195: 81-88.
Rodrı́guez H and Fraga R, 1999. Phosphate solubilizing bacteria and their role in plant growth promotion. Biotechnology Advances 17: 319-339.
Saharan B and Nehra V, 2011. Plant growth promoting rhizobacteria: a critical review. Life Sciences and Medicine Research 21: 30.
Schwyn B and Neilands J, 1987. Universal chemical assay for the detection and determination of siderophores. Analytical Biochemistry 160: 47-56.
Shahab S, Ahmed N and Khan NS, 2009. Indole acetic acid production and enhanced plant growth promotion by indigenous PSBs. African Journal of Agricultural Research 4: 1312-1316.
Shanware AS, Kalkar SA and Trivedi MM, 2014. Potassium solublisers: occurrence, mechanism and their role as competent biofertilizers. International Journal of Current Microbiology and Applied Sciences 3: 622-629.
Sharma SB, Sayyed RZ, Trivedi MH and Gobi TA, 2013. Phosphate solubilizing microbes: sustainable approach for managing phosphorus deficiency in agricultural soils. Springer Plus 2(1): 587.
Singh S, James A and Bharose R, 2017. Biological assessment of water pollution using periphyton productivity: A Review. Nature Environment & Pollution Technology 16.
Su J, Kang D, Xiang W and Wu C, 2017. Periphyton biofilm development and its role in nutrient cycling in paddy microcosms. Journal of Soils and Sediments 17: 810-819.
Takashi S and Anwar M, 2007. Wheat grain yield, phosphorous uptake and soil phosphorous fraction after 23 years of annual fertilizer application to an Andosol. Field Crops Research 101: 160-171.
Viruel E, Lucca ME and Siñeriz F, 2011. Plant growth promotion traits of phosphobacteria isolated from Puna, Argentina. Archives of Microbiology 193: 489-496.
Wu Y, 2013. The studies of periphyton: From waters to soils. Hydrology: Current Research 4: e107.
Wu Y, Liu J, Lu H, Wu C and Kerr P, 2016. Periphyton: an important regulator in optimizing soil phosphorus bioavailability in paddy fields. Environmental Science and Pollution Research 23: 21377-21384.
Yamamoto M, Horie M, Fukushima M and Toyotome T, 2019. Culture-based analysis of fungi in leaves after the primary and secondary fermentation processes during Ishizuchi-kurocha production and lactate assimilation of P. kudriavzevii. International Journal of Food Microbiology 306: 108263.
Yang J, Tang C, Wang F and Wu Y, 2016. Co-contamination of Cu and Cd in paddy fields: Using periphyton to entrap heavy metals. Journal of Hazardous Materials 304: 150-158.
Yin Z, Shi F, Jiang H, Roberts DP, Chen S and Fan B, 2015. Phosphate solubilization and promotion of maize growth by Penicillium oxalicum P4 and Aspergillus niger P85 in a calcareous soil. Canadian Journal of Microbiology 61: 913-923.
Zhang B, Shi YT, Liu JH and Xu J, 2017. Economic values and dominant providers of key ecosystem services of wetlands in Beijing, China. Ecological Indicators 77: 48-58.
Zhou L, Rong X, Xie G, Wang X and Xie Y, 2014. Effects of different nitrogen fertilizers on rice yield and nitrogen use efficiency. Soils 46: 971-975.
Zou X, Binkley D and Doxtader KG, 1992. A new method for estimating gross phosphorus mineralization and immobilization rates in soils. Plant and Soil 147: 243-250.
Water and Soil Science
Volume 32, Issue 3
September 2022
Pages 145-162

Files

Share

How to cite

Statistics